La villa de Santa María de Betancuria fue fundada en 1404 por el conquistador Jean de Béthencourt, de quien lleva el nombre, siendo la segunda ciudad en importancia de las Canarias cristianizadas.
El día 14 de junio de 1405 fue incorporada a la Corona de Castilla, conservándose el Pendón de la Conquista en su catedral, elevada a tal rango en 1424 por el Papa Martín IV; aunque llegó el Sumo Pontífice a nombrar obispo, nunca llegó a residir en ella un prelado.
A lo largo de sus años de existencia se ha visto arrasada varias ocasiones por los ataques piráticos provenientes en su mayoría de la vecina costa africana.
Hasta 1836 fue la capital residencia de los Señores Territoriales que vivían en ella desde 1667. Y hasta 1837 habitaron en Betancuria los franciscanos, que tan importantes obras materiales y espirituales realizaron en toda la isla.
Fue también sede del Concejo Insular y luego Cabildo Insular, que dirigió, juntamente con los Señores, los destinos de Fuerteventura hasta 1820.
Deja de ser Betancuria capital insular en 1834, quedando constituida como ayuntamiento independiente en 1812